علوم اعصاب شناختی؛ هیجان؛ آمیگدال؛ تاثیر هیجان بر یادگیری

---

---

---

۱۰.۵ The Amygdala

۱۰.۵ آمیگدال

Joseph LeDoux was one of the first in the field of cognitive neuroscience to study emotions. He got the ball rolling with his research on the role of the amygdala in fear conditioning, and he has shown that the amygdala plays a major role in emotion processing in general, not just fear. Because researchers first focused their attention on the amygdala, we know more about its role in emotion than about the roles of other brain regions.

جوزف لدوکس یکی از اولین کسانی بود که در زمینه علوم اعصاب شناختی به مطالعه هیجاناتپرداخت. او با تحقیقات خود در مورد نقش آمیگدال در شرطی سازی ترس به توپ تبدیل شد و نشان داد که آمیگدال نقش اصلی را در پردازش هیجاناتبه طور کلی بازی می‌کند، نه فقط ترس. از آنجا که محققان ابتدا توجه خود را بر روی آمیگدال متمرکز کردند، ما در مورد نقش آن در هیجاناتبیشتر از نقش سایر مناطق مغز می‌دانیم.

The amygdalae (singular amygdala) are small, almond-shaped structures in the medial temporal lobe adjacent to the anterior portion of the hippocampus (see the “Anatomical Orientation” box on p. 433, and Figure 10.9a). Each amygdala is an intriguing and very complex structure that, in primates, is a collection of 13 nuclei that can be grouped into three main amygdaloid complexes.

آمیگدال (آمیگدال منفرد) ساختارهای کوچک و بادامی‌شکلی در لوب گیجگاهی میانی مجاور قسمت قدامی‌هیپوکامپ هستند (به کادر “جهت تشریحی” در صفحه ۴۳۳ و شکل ۱۰.۹ a مراجعه کنید). هر آمیگدال یک ساختار جذاب و بسیار پیچیده است که در پستانداران، مجموعه ای از ۱۳ هسته است که می‌توان آنها را در سه مجتمع اصلی آمیگدال دسته بندی کرد.

۱. The largest area is the basolateral nuclear complex, consisting of the lateral and basal nuclei, pictured in Figure 10.9b, and accessory basal nuclei that are not seen in this view. The lateral nucleus (La) receives sensory inputs. Connections from the lateral nucleus to the basal nucleus (B), and from there to the ventral striatum, control the performance of actions in the face of threat (e.g., escape and avoidance; LeDoux & Gorman, 2001; Ramirez et al., 2015).

۱. بزرگترین منطقه مجموعه هسته ای قاعده جانبی است که شامل هسته‌های جانبی و پایه است که در شکل ۱۰.9b نشان داده شده است و هسته‌های پایه جانبی که در این نما دیده نمی‌شوند. هسته جانبی (La) ورودی‌های حسی را دریافت می‌کند. اتصالات از هسته جانبی به هسته پایه (B) و از آنجا به جسم مخطط شکمی، عملکرد اعمال را در مواجهه با تهدید کنترل می‌کند (به عنوان مثال، فرار و اجتناب؛ LeDoux & Gorman، ۲۰۰۱؛ Ramirez و همکاران، ۲۰۱۵). 

۲. The centromedial complex (Ce), which consists of the medial nucleus and the central nucleus, receives information that has been processed in basal nuclei and forms a response. It is connected to regions of the brainstem controlling innate emotional (or defensive) behaviors and their associated physiological (both autonomic and endocrine) responses. Figure 10.9b depicts some of the inputs and outputs of the lateral (La), basal (B), and centromedial (Ce) nuclei.

۲. کمپلکس مرکز میانی (Ce) که از هسته میانی و هسته مرکزی تشکیل شده است، اطلاعاتی را که در هسته‌های پایه پردازش شده است دریافت می‌کند و پاسخی را تشکیل می‌دهد. به مناطقی از ساقه مغز که رفتارهای هیجانی (یا دفاعی) ذاتی و پاسخ‌های فیزیولوژیکی مرتبط (اعم از اتونوم و غدد درون ریز) را کنترل می‌کند، مرتبط است. شکل ۱۰.9b برخی از ورودی‌ها و خروجی‌های هسته‌های جانبی (La)، پایه (B) و مرکز وسطی (Ce) را نشان می‌دهد.

۳. The smallest complex is the cortical nucleus (Co), also known as the “olfactory part of the amygdala❞ be- cause its primary input comes from the olfactory bulb and olfactory cortex. It outputs processing to the medial nucleus, as well as directly to the hippocampus and parahippocampus, and it may, in emotionally arousing situations involving olfaction, modulate memory formation (Kemppainen et al., 2002).

۳. کوچکترین کمپلکس هسته قشری (Co) است که به عنوان “قسمت بویایی آمیگدال❞” نیز شناخته می‌شود، زیرا ورودی اولیه آن از پیاز بویایی و قشر بویایی می‌آید. مستقیماً به هیپوکامپ و پاراهیپوکامپ می‌رسد و ممکن است در موقعیت‌های هیجان‌انگیز هیجانی شامل بویایی، تعدیل تشکیل حافظه (Kempainen و همکاران، ۲۰۰۲).

There has been some controversy about the concept of “the amygdala” as a single entity, and some neuro- biologists consider the amygdala to be neither a structural nor a functional unit, but rather a bundle of nuclear extensions from other regions (Swanson & Petrovich, 1998). 

در مورد مفهوم “آمیگدال” به عنوان یک موجود منفرد اختلاف نظر وجود داشته است، و برخی از زیست شناسان عصبی آمیگدال را نه یک واحد ساختاری و نه یک واحد عملکردی، بلکه مجموعه ای از توسعه‌های هسته ای از مناطق دیگر می‌دانند (سوانسون و پتروویچ). ، ۱۹۹۸).

FIGURE 10.9 Location and circuitry of the amygdala.
(a) The left-hemisphere amygdala is shown here in its relative position to the lateral brain aspect. It lies deep within the medial temporal lobe adjacent to the anterior aspect of the hippocampus. (For a sagittal view of the amygdala, refer to the “Anatomical Orientation” box on p. 433.) (b) Inputs to (left) and outputs from (right) some of the lateral (La), basal (B), centromedial (Ce), and cortical (Co) nuclei of the amygdala. Note that the lateral nucleus is the major site receiving sensory inputs, and the central nucleus is thought to be the major output region for the expression of innate emotional responses and the physiological responses associated with them. Output connections of the basal nucleus connect with striatal areas involved in the control of instrumental behaviors. Outputs from the processing of olfactory and pheromonal information by the cortical nucleus may modulate memory formation in emotionally arousing situations. 5-HT = 5-hydroxytryptamine (serotonin); ACh = acetylcholine; DA = dopamine; NE = norepinephrine.

شکل ۱۰.۹ محل و مدار آمیگدال.
(الف) آمیگدال نیمکره چپ در اینجا در موقعیت نسبی خود نسبت به جنبه جانبی مغز نشان داده شده است. این در اعماق لوب تمپورال میانی در مجاورت قسمت قدامی‌هیپوکامپ قرار دارد. (برای نمای ساژیتال آمیگدال، به کادر “جهت تشریحی” در صفحه ۴۳۳ مراجعه کنید.) (ب) ورودی‌ها به (چپ) و خروجی‌ها از (راست) برخی از جانبی (La)، پایه (B)، هسته مرکزی (Ce) و کورتیکال (Co) آمیگدال. توجه داشته باشید که هسته جانبی محل اصلی دریافت ورودی‌های حسی است، و تصور می‌شود که هسته مرکزی منطقه خروجی اصلی برای بیان پاسخ‌های هیجانی ذاتی و پاسخ‌های فیزیولوژیکی مرتبط با آنها باشد. اتصالات خروجی هسته پایه با نواحی مخطط درگیر در کنترل رفتارهای ابزاری متصل می‌شود. خروجی‌های پردازش اطلاعات بویایی و فرمونی توسط هسته قشر مغز ممکن است شکل گیری حافظه را در موقعیت‌های هیجانی تعدیل کند. ۵-HT = 5-هیدروکسی تریپتامین (سروتونین)؛ ACH = استیل کولین؛ DA = دوپامین؛ NE = نوراپی نفرین.

For example, the lateral and basal nuclei can be considered extensions of the neocortex, the central and medial nuclei extensions of the striatum, and the cortical nucleus an extension of the olfactory system.

به عنوان مثال، هسته‌های جانبی و پایه را می‌توان امتدادهای نئوکورتکس، هسته‌های مرکزی و داخلی جسم مخطط و هسته قشر مغز را گسترش سیستم بویایی در نظر گرفت.

Structures in the medial temporal lobe were first proposed to be important for emotion in the early 20th century, when Heinrich Klüver and Paul Bucy at the University of Chicago (1939) documented unusual emotional responses in monkeys following damage to this region. One of the prominent characteristics of what later came to be known as Klüver-Bucy syndrome (Weiskrantz, 1956) was a lack of fear manifested by a tendency to approach objects that would normally elicit a fear response. The observed deficit was called psychic blindness because of an inability to recognize the emotional importance of events or objects.

ساختارهای لوب گیجگاهی میانی برای اولین بار در اوایل قرن بیستم مطرح شد که برای هیجاناتمهم است، زمانی که‌هاینریش کلاور و پل باسی در دانشگاه شیکاگو (۱۹۳۹) واکنش‌های هیجانی غیرعادی را در میمون‌ها به دنبال آسیب به این منطقه ثبت کردند. یکی از ویژگی‌های بارز آنچه که بعداً به عنوان سندرم Klüver-Bucy شناخته شد (Weiskrantz, 1956) فقدان ترس بود که با تمایل به نزدیک شدن به اشیایی که معمولاً واکنش ترس را برانگیختند آشکار می‌شد. نقص مشاهده شده به دلیل ناتوانی در تشخیص اهمیت هیجانی رویدادها یا اشیاء، کوری روانی نامیده شد.

In the 1950s, the amygdala was identified as the primary structure underlying these fear-related deficits. Monkeys whose amygdalae had been more selectively lesioned behaved as if they had Klüver-Bucy syndrome: They were incautious and overly trusting, dauntlessly approaching novel or frightening objects or potential predators such as snakes or human strangers-and not just once, but again and again, even if they had a bad experience. Once bitten, they were not twice shy. Although humans with amygdala damage do not show all of the classic signs of Klüver-Bucy syndrome, they do exhibit deficits in fear processing, as S.M., the woman we met at the beginning of this chapter, demonstrated (Adolphs et al., 1994, 1995; Tranel & Hyman, 1990). She exhibited a lack of cautiousness and distrust and did not learn to avoid what others would term fearful experiences (Feinstein et al., 2011).

در دهه ۱۹۵۰، آمیگدال به عنوان ساختار اولیه زیربنای این کمبودهای مرتبط با ترس شناخته شد. میمون‌هایی که آمیگدال‌شان به‌طور انتخابی ضایعه شده بود، طوری رفتار می‌کردند که انگار به سندرم کلاور-بوسی مبتلا هستند: آنها بی‌احتیاط و بیش از حد اعتماد می‌کردند، بی‌وقفه به اشیاء بدیع یا ترسناک یا شکارچیان بالقوه مانند مارها یا انسان‌های غریبه نزدیک می‌شدند، نه فقط یک بار، بلکه بارها و بارها. ، حتی اگر تجربه بدی داشته باشند. یک بار گاز گرفته، آنها دو بار خجالتی نبودند. اگرچه انسان‌های مبتلا به آسیب آمیگدال همه علائم کلاسیک سندرم کلاور-بوسی را نشان نمی‌دهند، اما در پردازش ترس دچار نقص هستند، همانطور که S.M.، زنی که در ابتدای این فصل با آن آشنا شدیم، نشان داد (آدولفس و همکاران، ۱۹۹۴، ۱۹۹۵; Tranel & Hyman، ۱۹۹۰). او فقدان احتیاط و بی اعتمادی را نشان داد و یاد نگرفت که از آنچه دیگران تجارب ترسناک می‌نامند اجتناب کند (فینشتاین و همکاران، ۲۰۱۱).

While studying the amygdala’s role in fear processing. investigators realized that, because of its vast connections to many other brain regions, it might be important for emotion processing in general. In fact, the amygdala is the forebrain’s most connected structure. The extensive connections to and from the amygdala suggest that it plays a critical role in learning, memory, and attention in response to emotionally significant stimuli. The amygdala contains receptors for the neurotransmitters glutamate, dopamine, norepinephrine, serotonin, and acetylcholine. It also contains hormone receptors for glucocorticoids and estrogen, and peptide receptors for opioids, oxytocin, vasopressin, corticotropin-releasing factor, and neuropeptide Y.

هنگام مطالعه نقش آمیگدال در پردازش ترس. محققان دریافتند که به دلیل ارتباط گسترده آن با بسیاری از مناطق دیگر مغز، ممکن است به طور کلی برای پردازش هیجاناتمهم باشد. در واقع آمیگدال متصل ترین ساختار مغز پیشین است. ارتباطات گسترده با آمیگدال و از آمیگدال نشان می‌دهد که نقش مهمی‌در یادگیری، حافظه و توجه در پاسخ به محرک‌های مهم هیجانی ایفا می‌کند. آمیگدال حاوی گیرنده‌هایی برای انتقال دهنده‌های عصبی گلوتامات، دوپامین، نوراپی نفرین، سروتونین و استیل کولین است. همچنین حاوی گیرنده‌های هورمونی برای گلوکوکورتیکوئیدها و استروژن و گیرنده‌های پپتیدی برای مواد افیونی، اکسی توسین، وازوپرسین، فاکتور آزاد کننده کورتیکوتروپین و نوروپپتید Y است.

There are many ideas concerning what role the amygdala plays. One hypothesis is that the amygdala functions as a protection device, to detect and avoid danger (Amaral, 2002). Another more generally suggests that the amygdala is involved in determining what a stimulus is and what is to be done about it (Pessoa, 2011). In either case, it would be involved with attention, perception, value representation, and decision making. In this vein, Kristen Lindquist and colleagues (2012) proposed that the amygdala is active when the rest of the brain cannot easily predict what sensations mean, what to do about them, or what value they hold in a given context. The amygdala signals other parts of the brain to keep working until these issues have been figured out (Whalen, 2007). Lindquist’s proposal has been questioned, how- ever, by people who have extensively studied patient S.M. (Feinstein et al., 2011).

ایده‌های زیادی در مورد نقش آمیگدال وجود دارد. یک فرضیه این است که آمیگدال به عنوان یک وسیله حفاظتی برای شناسایی و اجتناب از خطر عمل می‌کند (آمارال، ۲۰۰۲). یکی دیگر به طور کلی تر نشان می‌دهد که آمیگدال در تعیین اینکه یک محرک چیست و چه کاری باید در مورد آن انجام شود نقش دارد (پسوا، ۲۰۱۱). در هر صورت، با توجه، ادراک، بازنمایی ارزش و تصمیم گیری درگیر خواهد بود. در همین راستا، کریستن لیندکوئیست و همکارانش (۲۰۱۲) پیشنهاد کردند که آمیگدال زمانی فعال است که بقیه مغز نمی‌توانند به راحتی پیش بینی کنند که هیجاناتچه معنایی دارند، در مورد آنها چه باید کرد، یا چه ارزشی در یک زمینه خاص دارند. آمیگدال به سایر قسمت‌های مغز سیگنال می‌دهد که تا زمانی که این مسائل مشخص نشده اند به کار خود ادامه دهند (Whalen, 2007). با این حال، پیشنهاد لیندکوئیست توسط افرادی که بیمار S.M. (فینشتاین و همکاران، ۲۰۱۱).

Let’s look at what we can surmise about the amygdala and emotion processing from S.M.’s story:
1. The amygdala must play a critical role in the identification of facial expressions of fear.
2. S.M. fails to experience the emotion of fear.
3. S.M. appears to have no deficit in any emotion other than fear.
4. S.M.’s inability to feel fear seems to have contributed to her inability to avoid dangerous situations. That is, she doesn’t seem to be able to learn from past frightening experiences.

بیایید به آنچه می‌توانیم در مورد آمیگدال و پردازش هیجاناتاز داستان S.M. حدس بزنیم نگاه کنیم:
1. آمیگدال باید نقش مهمی‌در شناسایی حالات چهره ترس داشته باشد.
2. اس.م. نمی‌تواند هیجان ترس را تجربه کند.
3. اس.م. به نظر می‌رسد که در هیچ هیجانی غیر از ترس کمبودی ندارد.
4. به نظر می‌رسد ناتوانی S.M در هیجان ترس به ناتوانی او در اجتناب از موقعیت‌های خطرناک کمک کرده است. یعنی به نظر نمی‌رسد که او بتواند از تجربیات ترسناک گذشته درس بگیرد.

Even without her amygdala, S.M. correctly understands the salience of emotional stimuli, but she has a specific impairment in the induction and experience of fear across a wide range of situations. People who have studied S.M. suggest that the amygdala is a critical brain region for triggering a state of fear in response to encounters with threatening stimuli in the external environment. They hypothesize that the amygdala furnishes connections between sensory and association cortex that are required to represent external fearful stimuli, as well as connections between the brainstem and hypothalamic circuitry, which are necessary for orchestrating the action program of fear. We will see later in this chapter that damage to the lateral amygdala prevents fear conditioning. Without the amygdala, the evolutionary value of Implicit Emotional Learning fear is lost.

حتی بدون آمیگدال او، S.M. برجستگی محرک‌های هیجانی را به درستی درک می‌کند، اما او دارای یک نقص خاص در القا و تجربه ترس در طیف گسترده ای از موقعیت‌ها است. افرادی که S.M. نشان می‌دهد که آمیگدال یک منطقه حیاتی مغز برای ایجاد حالت ترس در پاسخ به مواجهه با محرک‌های تهدید کننده در محیط خارجی است. آنها فرض می‌کنند که آمیگدال ارتباطات بین قشر حسی و ارتباطی را فراهم می‌کند که برای نشان دادن محرک‌های ترسناک خارجی لازم است، و همچنین اتصالات بین ساقه مغز و مدار هیپوتالاموس، که برای هماهنگ کردن برنامه عمل ترس ضروری است. بعداً در این فصل خواهیم دید که آسیب به آمیگدال جانبی از شرطی شدن ترس جلوگیری می‌کند. بدون آمیگدال، ارزش تکاملی ترس از یادگیری هیجانی ضمنی از بین می‌رود.

For much of the remainder of this chapter, we will look at the involvement of the amygdala with emotions and cognitive processes such as learning, attention, and perception. Casting the amygdala as a vigilant watchdog looking out for motivationally relevant stimuli (A. K. Anderson & Phelps, 2001; Whalen, 1998) may prove true, but just what is it watching out for? The answer to that question still eludes investigators. Obviously, the amygdala remains enigmatic. Although we cannot yet settle the debate, we will get a feel for how emotion is involved in various cognitive domains as we learn about the amygdala’s role in emotion processing.

در بخش اعظم باقیمانده این فصل، ما به درگیری آمیگدال با هیجاناتو فرآیندهای شناختی مانند یادگیری، توجه و ادراک نگاه خواهیم کرد. قرار دادن آمیگدال به عنوان یک سگ نگهبان هوشیار که به دنبال محرک‌های مرتبط با انگیزه است (A.K. Anderson & Phelps, 2001؛ Whalen, 1998) ممکن است درست باشد، اما دقیقاً مراقب چه چیزی است؟ پاسخ به این سوال هنوز از محققان فراری است. بدیهی است که آمیگدال معمایی باقی می‌ماند. اگرچه هنوز نمی‌توانیم این بحث را حل کنیم، اما وقتی درباره نقش آمیگدال در پردازش هیجاناتیاد می‌گیریم، هیجان می‌کنیم که چگونه هیجاناتدر حوزه‌های شناختی مختلف درگیر است.

 TAKE-HOME MESSAGES

پیام‌های کلیدی

▪️ The amygdala is the most connected structure in the forebrain.

▪️ آمیگدال، ساختاری دارای بیشترین ارتباط در مغز قدامی است.

▪️The amygdala contains receptors for many different neurotransmitters and for various hormones.

▪️آمیگدال حاوی گیرنده‌هایی برای انتقال دهنده‌های عصبی مختلف و هورمون‌های مختلف است.

▪️ The amygdala’s role is still enigmatic, but it may function as a danger detection device.

▪️ نقش آمیگدال هنوز مبهم است، اما ممکن است به عنوان یک دستگاه تشخیص خطر عمل کند.

۱۰.۶ The Influence of Emotion on Learning

۱۰.۶ تأثیر هیجان بر یادگیری

Although evolution has given us a limited repertoire of innate fears, we were not born with an extensive list of things to steer clear of. Those need to be learned. Humans are good at this: We don’t even have to experience things to be afraid of them. In fact, we may be a little too good at this. Unlike other animals, we can fear things that we have conjured up in our minds—including things that do not even exist, such as ghosts, vampires, and monsters under the bed.

اگرچه تکامل مجموعه محدودی از ترس‌های ذاتی را در اختیار ما قرار داده است، اما ما با فهرست گسترده‌ای از چیزهایی که بتوانیم از آنها دوری کنیم متولد نشده‌ایم. اینها را باید یاد گرفت. انسان‌ها در این کار خوب هستند: ما حتی مجبور نیستیم چیزهایی را تجربه کنیم تا از آنها بترسیم. در واقع، ممکن است در این کار کمی‌بیش از حد خوب باشیم. برخلاف سایر حیوانات، ما می‌توانیم از چیزهایی که در ذهن خود تجسم کرده‌ایم، بترسیم – از جمله چیزهایی که حتی وجود ندارند، مانند ارواح، خون‌آشام‌ها و هیولاهای زیر تخت.

In previous chapters we did not address how emotion affects the various cognitive processes that we discussed, yet we all know from personal experience that it does have an effect. For instance, if we are sad, we may find it difficult to make decisions, think about the future, or carry out any physical activities. If we are anxious, we may hear every household creak that would usually go unnoticed. In the following two sections we will look at how emotion modulates cognitive functions, beginning with how it affects learning, which has been studied most extensively. As you read the following, recall that S.M. was unable to learn to avoid dangerous situations.

در فصل‌های قبلی ما به چگونگی تأثیر هیجاناتبر فرآیندهای شناختی مختلف که بحث کردیم اشاره نکردیم، با این حال همه ما از تجربه شخصی می‌دانیم که تأثیر دارد. برای مثال، اگر غمگین هستیم، ممکن است تصمیم گیری، فکر کردن به آینده یا انجام هر گونه فعالیت بدنی برایمان مشکل باشد. اگر مضطرب باشیم، ممکن است هر صدایی از خانه را بشنویم که معمولاً مورد توجه قرار نمی‌گیرد. در دو بخش بعدی به چگونگی تعدیل هیجاناتدر عملکردهای شناختی می‌پردازیم، که با چگونگی تأثیر آن بر یادگیری آغاز می‌شود، که به طور گسترده مورد مطالعه قرار گرفته است. با خواندن مطالب زیر، به یاد بیاورید که S.M. قادر به یادگیری اجتناب از موقعیت‌های خطرناک نبود.

Implicit Emotional Learning

یادگیری هیجانی ضمنی

One day, early in the 20th century, Swiss neurologist and psychologist Édouard Claparède greeted his patient and introduced himself. In turn, she introduced herself and shook his hand. Not such a great story, until you know that Claparède had done the same thing with this patient every day for the previous 5 years and she never remembered him. 

روزی در اوایل قرن بیستم، ادوارد کلاپارد، عصب‌شناس و روان‌شناس سوئیسی به بیمارش سلام کرد و خود را معرفی کرد. به نوبه خود خود را معرفی کرد و با او دست داد. داستان خیلی خوبی نیست، تا زمانی که بدانید که کلاپارد در ۵ سال گذشته هر روز همین کار را با این بیمار انجام داده بود و او هرگز او را به یاد نمی‌آورد.

She had Korsakoff’s syndrome, characterized by an absence of any long-term declarative memory. One day, Claparède concealed a pin in his palm that pricked his patient when they shook hands. The next day, once again, she did not remember him, but when he extended his hand to greet her, she hesitated for the first time. Claparède was the first to provide evidence that two types of learning, implicit and explicit, are apparently associated with two different pathways (Kihlstrom, 1995).

او به سندرم کورساکوف مبتلا بود که با فقدان هر گونه حافظه اظهاری بلندمدت مشخص می‌شد. یک روز، کلاپارد سنجاقی را در کف دستش پنهان کرد که هنگام دست دادن بیمارش، او را سوزاند. روز بعد، یک بار دیگر او را به یاد نیاورد، اما وقتی دستش را برای احوالپرسی دراز کرد، برای اولین بار مردد شد. کلاپارد اولین کسی بود که شواهدی ارائه کرد مبنی بر اینکه دو نوع یادگیری، ضمنی و آشکار، ظاهراً با دو مسیر متفاوت مرتبط هستند (Kihlstrom، ۱۹۹۵).

As first noted by Claparède, implicit learning is a type of Pavlovian learning in which a neutral stimulus (the handshake) acquires aversive properties when paired with an aversive event (the pinprick). This process is a classic example of fear conditioning, a primary paradigm used to investigate the amygdala’s role in emotional learning. Fear conditioning is a form of classical conditioning in which the unconditioned stimulus is aversive. One advantage of using the fear-conditioning paradigm to investigate emotional learning is that it works in essentially the same way across a wide range of species, from fruit flies to humans.

همانطور که برای اولین بار توسط Claparède اشاره شد، یادگیری ضمنی نوعی از یادگیری پاولوویی است که در آن یک محرک خنثی (دست دادن) هنگامی‌که با یک رویداد نفرت‌انگیز (خراش سنجاق) جفت می‌شود، ویژگی‌های بدی پیدا می‌کند. این فرآیند یک مثال کلاسیک از شرطی سازی ترس است، یک الگوی اولیه که برای بررسی نقش آمیگدال در یادگیری هیجانی استفاده می‌شود. شرطی سازی ترس شکلی از شرطی سازی کلاسیک است که در آن محرک غیرشرطی نفرت انگیز است. یکی از مزیت‌های استفاده از پارادایم شرطی‌سازی ترس برای بررسی یادگیری هیجانی این است که اساساً در طیف گسترده‌ای از گونه‌ها، از مگس میوه گرفته تا انسان، به یک شکل عمل می‌کند.

One laboratory version of fear conditioning is illustrated in Figure 10.10. The light is the conditioned stimulus (CS). In this example, we are going to condition a rat to associate this neutral stimulus with an aversive stimulus. Before training (Figure 10.10a), however, the light is solely a neutral stimulus and does not evoke a response from the rat. In this pretraining stage, the rat responds with a normal startle response to any innately aversive stimulus, known as the unconditioned stimulus (US)-for example, a foot shock or a loud noise- that invokes an innate fear response. During training (Figure 10.10b), we pair the light with a shock, which we deliver immediately before the light turns off. The rat has a natural fear response to the shock (usually it startles or jumps), called the unconditioned response (UR). We refer to this stage as acquisition. After a few pairings of the light (CS) and the shock (US), the rat learns that the light predicts the shock, and soon the rat exhibits a fear response to the light alone (Figure 10.10c). This anticipatory fear response is the conditioned response (CR).

یک نسخه آزمایشگاهی شرطی سازی ترس در شکل ۱۰.۱۰ نشان داده شده است. نور محرک شرطی (CS) است. در این مثال، می‌خواهیم یک موش صحرایی را شرطی کنیم که این محرک خنثی را با یک محرک بد ارتباط دهد. با این حال، قبل از تمرین (شکل ۱۰.10a)، نور صرفاً یک محرک خنثی است و پاسخی را از موش بر نمی‌انگیزد. در این مرحله پیش‌تمرینی، موش با یک پاسخ حیرت‌انگیز عادی به هر محرک بد ذاتی، که به عنوان محرک غیرشرطی (US) شناخته می‌شود، پاسخ می‌دهد – به عنوان مثال، شوک پا یا صدای بلند – که واکنش ترس ذاتی را القا می‌کند. در طول آموزش (شکل ۱۰.10b)، ما نور را با یک شوک جفت می‌کنیم، که بلافاصله قبل از خاموش شدن چراغ، آن را تحویل می‌دهیم. موش یک واکنش ترس طبیعی به شوک دارد (معمولاً مبهوت می‌شود یا می‌پرد)، که به آن پاسخ بدون شرط (UR) می‌گویند. از این مرحله به عنوان اکتساب یاد می‌کنیم. پس از چند جفت نور (CS) و شوک (US)، موش متوجه می‌شود که نور شوک را پیش‌بینی می‌کند و به زودی موش یک واکنش ترس به تنهایی به نور نشان می‌دهد (شکل ۱۰.10c). این پاسخ ترس پیش‌بینی، پاسخ شرطی (CR) است.

We can enhance the CR by adding another fear-evoking stimulus or by preemptively placing the rat in an anxious state. For example, if the rat sees the light (CS) at the same time that it hears a loud noise, it will have a greater startle reflex, known as a potentiated CR. We can unpair the CS and resulting CR by presenting the light (CS) alone, without the shock, but it takes many trials. Because at this point the CR is extinguished, we call the phenomenon extinction. Importantly, extinction represents new learning about the CS that inhibits expression of the original memory. Because it does not overwrite the original memory, though, the fear response can return after a certain period of time (spontaneous recovery), in a different context (contextual renewal), or upon reexposure to the US (reinstatement). There is ongoing research into techniques that can lead to longer-lasting regulation of unwanted defensive responses (Dunsmoor, Niv, et al., 2015).

ما می‌توانیم CR را با اضافه کردن یک محرک ترس‌برانگیز دیگر یا با قرار دادن پیشگیرانه موش در حالت مضطرب تقویت کنیم. به عنوان مثال، اگر موش نور (CS) را همزمان با شنیدن صدای بلند ببیند، رفلکس وحشتناک بیشتری خواهد داشت که به عنوان CR تقویت شده شناخته می‌شود. ما می‌توانیم با ارائه نور (CS) به تنهایی، بدون شوک، جفت CS و CR حاصل را لغو کنیم، اما آزمایش‌های زیادی طول می‌کشد. از آنجایی که در این نقطه CR خاموش می‌شود، به این پدیده انقراض می‌گوییم. مهمتر از همه، انقراض نشان دهنده یادگیری جدید در مورد CS است که از بیان حافظه اصلی جلوگیری می‌کند. از آنجایی که حافظه اصلی را بازنویسی نمی‌کند، پاسخ ترس می‌تواند پس از یک دوره زمانی معین (بازیابی خود به خود)، در یک زمینه متفاوت (تجدید متنی)، یا پس از قرار گرفتن مجدد در US (بازگرداندن) بازگردد. تحقیقات مداومی‌در مورد تکنیک‌هایی وجود دارد که می‌تواند منجر به تنظیم طولانی مدت پاسخ‌های دفاعی ناخواسته شود (دانسمور، نیو، و همکاران، ۲۰۱۵).

FIGURE 10.10 Fear conditioning.
(a) Before training, three different stimuli-light (CS), foot shock (US), and loud noise (US)—are presented alone, and both the foot shock and the noise elicit a normal startle response in rats. (b) During training, light (CS) and foot shock (US) are paired to elicit a normal startle response (UR). (c) In tests following training, presentation of light alone now elicits a response (CR), and presentation of the light together with a loud noise but no foot shock elicits a potentiated startle (potentiated CR) because the rat is startled by the loud noise and has associated the light (CS) with the startling foot shock (US). 

شکل ۱۰.۱۰ شرطی سازی ترس.
(الف) قبل از تمرین، سه محرک مختلف نور (CS)، شوک پا (US)، و صدای بلند (US) – به تنهایی ارائه می‌شوند، و هم شوک پا و هم صدا باعث ایجاد یک واکنش ناگهانی طبیعی در موش‌ها می‌شوند. (ب) در طول تمرین، نور (CS) و شوک پا (US) با هم جفت می‌شوند تا یک پاسخ ناگهانی طبیعی (UR) ایجاد کنند. (ج) در آزمایش‌های بعد از آموزش، نمایش نور به تنهایی پاسخ (CR) را برمی‌انگیزد، و نمایش نور همراه با صدای بلند اما بدون شوک پا باعث یک لرزش قوی (CR تقویت‌شده) می‌شود، زیرا موش از صدای بلند وحشت زده می‌شود. سر و صدا و نور (CS) را با شوک حیرت انگیز پا (US) مرتبط کرده است.

In this type of fear-leaning paradigm, regardless of the stimulus used or the response evoked, one consistent finding has emerged in rats (and we will soon see that it also holds true in humans): Damage to the amygdala impairs conditioned fear responses. Amygdala lesions block the ability to acquire and express a CR to a neutral CS that is paired with an aversive US.

در این نوع پارادایم متمایل به ترس، صرف نظر از محرک مورد استفاده یا پاسخ برانگیخته، یک یافته ثابت در موش‌ها پدیدار شده است (و به زودی خواهیم دید که در انسان‌ها نیز صادق است): آسیب به آمیگدال، پاسخ‌های ترس شرطی را مختل می‌کند. ضایعات آمیگدال توانایی به دست آوردن و بیان یک CR را به یک CS خنثی که با یک US بدجنس جفت شده است را مسدود می‌کند.

TWO PATHWAYS: THE HIGH AND LOW ROADS

دو مسیر: مسیرهای بالایی و پایینی

Using the fear-conditioning paradigm, researchers such as Joseph LeDoux (1996), Mike Davis of Emory University (1992), and Bruce Kapp and his colleagues of the University of Vermont (1984) have mapped out the neural circuits of fear learning, from stimulus perception to emotional response. As Figure 10.11 shows, the lateral nucleus of the amygdala serves as a region of convergence for information from multiple brain regions, allowing for the formation of associations that underlie fear conditioning.

با استفاده از الگوی شرطی سازی ترس، محققانی مانند جوزف لدوکس (۱۹۹۶)، مایک دیویس از دانشگاه اموری (۱۹۹۲)، و بروس کاپ و همکارانش از دانشگاه ورمونت (۱۹۸۴) نقشه برداری کرده اند. مدارهای عصبی یادگیری ترس، از ادراک محرک تا پاسخ هیجانی. همانطور که شکل ۱۰.۱۱ نشان می‌دهد، هسته جانبی آمیگدال به عنوان منطقه ای برای همگرایی برای اطلاعات از چندین ناحیه مغز عمل می‌کند، و امکان تشکیل انجمن‌هایی را فراهم می‌کند که زمینه ساز ایجاد ترس است.

Results from single-unit-recording studies have shown that cells in the superior dorsolateral amygdala have the ability to rapidly undergo changes, pairing the CS to the US. After several trials, these cells reset to their starting point; by then, however, cells in the inferior dorsolateral region have undergone a change that maintains the adverse association. This may be why fear that seemed eliminated can return under stress-because cells of the inferior dorsolateral region retain the memory (LeDoux, 2007). The lateral nucleus sends projections to the central nucleus of the amygdala, which analyzes and places a stimulus in the appropriate context. If it determines that the stimulus is threatening or potentially dangerous, it will initiate an emotional response.

نتایج حاصل از مطالعات ثبت تک واحدی نشان داده است که سلول‌های آمیگدال پشتی جانبی فوقانی این توانایی را دارند که به سرعت دستخوش تغییرات شوند و CS را با US جفت کنند. پس از چندین آزمایش، این سلول‌ها به نقطه شروع خود باز می‌گردند. با این حال، تا آن زمان، سلول‌های ناحیه پشتی جانبی تحتانی دستخوش تغییری شده‌اند که ارتباط نامطلوب را حفظ می‌کند. شاید به همین دلیل است که ترسی که به نظر حذف شده بود می‌تواند تحت استرس بازگردد – زیرا سلول‌های ناحیه پشتی جانبی تحتانی حافظه را حفظ می‌کنند (LeDoux, 2007). هسته جانبی برجستگی‌هایی را به هسته مرکزی آمیگدال می‌فرستد که یک محرک را در زمینه مناسب تجزیه و تحلیل و قرار می‌دهد. اگر تشخیص دهد که محرک تهدیدآمیز یا بالقوه خطرناک است، یک واکنش هیجانی را آغاز می‌کند.

An important aspect of this fear-conditioning circuitry is that information about the fear-inducing stimulus reaches the amygdala through two separate but simultaneous pathways (Figure 10.12; LeDoux, 1996). One goes directly from the thalamus to the amygdala without being filtered by cognition or conscious control. Signals sent via this pathway, sometimes called the low road because the cortex is bypassed, reach the amygdala rapidly (15 ms in a rat), though the information is crude. At the same time, sensory information about the stimulus is being projected to the amygdala via a cortical pathway, sometimes referred to as the high road. The high road is significantly slower, taking 300 ms in a rat, but the cognitive analysis of the stimulus is more thorough. In this pathway, the sensory information projects to the thalamus, which then sends the information to the sensory cortex for a finer analysis. The sensory cortex projects the results of this analysis to the amygdala.

یکی از جنبه‌های مهم این مدار شرطی سازی ترس این است که اطلاعات مربوط به محرک ترس زا از طریق دو مسیر مجزا اما همزمان به آمیگدال می‌رسد (شکل ۱۰.۱۲؛ LeDoux، ۱۹۹۶). شخص مستقیماً از تالاموس به آمیگدال می‌رود بدون اینکه توسط شناخت یا کنترل آگاهانه فیلتر شود. سیگنال‌های ارسال شده از طریق این مسیر، که گاهی اوقات به دلیل دور زدن قشر، جاده کم نامیده می‌شود، به سرعت به آمیگدال می‌رسند (۱۵ میلی‌ثانیه در موش صحرایی)، اگرچه اطلاعات خام است. در همان زمان، اطلاعات حسی در مورد محرک از طریق یک مسیر قشری به آمیگدال فرستاده می‌شود، که گاهی اوقات به عنوان جاده بزرگ شناخته می‌شود. جاده بلند به طور قابل توجهی کندتر است، ۳۰۰ میلی ثانیه در موش طول می‌کشد، اما تجزیه و تحلیل شناختی محرک دقیق تر است. در این مسیر، اطلاعات حسی به تالاموس فرستاده می‌شود که سپس اطلاعات را برای تجزیه و تحلیل دقیق‌تر به قشر حسی می‌فرستد. قشر حسی نتایج این تجزیه و تحلیل را به آمیگدال می‌فرستد.

FIGURE 10.11 Amygdala pathways and fear conditioning.
Sensory information from both the CS and the US enters the amygdala through cortical sensory inputs and thalamic inputs to the lateral nucleus. The convergence of this information in the lateral nucleus induces synaptic plasticity, such that after conditioning, the CS information flows through the lateral nucleus and intra- amygdalar connections to the central nucleus just as the US information does. Intercalated cells (ITC) connect the lateral (La) and basal (B) nuclei with the central nucleus in the centromedial complex (Ce). 

شکل ۱۰.۱۱ مسیرهای آمیگدال و شرطی سازی ترس.
اطلاعات حسی از CS و US از طریق ورودی‌های حسی قشر مغز و ورودی‌های تالاموس به هسته جانبی وارد آمیگدال می‌شود. همگرایی این اطلاعات در هسته جانبی باعث انعطاف پذیری سیناپسی می‌شود، به طوری که پس از شرطی سازی، اطلاعات CS از طریق هسته جانبی و اتصالات داخل آمیگدالار به هسته مرکزی جریان می‌یابد، درست مانند اطلاعات US. سلول‌های بینابینی (ITC) هسته‌های جانبی (La) و پایه (B) را با هسته مرکزی در مجتمع مرکزی مرکزی (Ce) متصل می‌کنند.

FIGURE 10.12 The amygdala receives sensory Input along two pathways.
When a hiker chances upon a bear, the sensory input activates affective memories through the cortical “high road” and subcortical “low road” projections to the amygdala. Even before these memories reach consciousness, however, they produce autonomic changes such as increased heart rate, raised blood pressure, and a startle response like jumping back. These memories also can influence subsequent actions through the projections to the frontal cortex. The hiker will use this emotion-laden information in choosing his next action: Turn and run, slowly back up, or shout at the bear?

شکل ۱۰.۱۲ آمیگدال ورودی حسی را در طول دو مسیر دریافت می‌کند.
هنگامی‌که یک کوهنورد به خرس برخورد می‌کند، ورودی حسی خاطرات هیجانی را از طریق پیش بینی‌های قشری “راه بالا” و زیرقشری “جاده پایین” به آمیگدال فعال می‌کند. با این حال، حتی قبل از اینکه این خاطرات به آگاهی برسند، تغییرات خودکاری مانند افزایش ضربان قلب، افزایش فشار خون و پاسخی مبهوت کننده مانند پریدن به عقب ایجاد می‌کنند. این خاطرات همچنین می‌توانند بر اعمال بعدی از طریق برآمدگی به قشر پیشانی تأثیر بگذارند. کوهنورد از این اطلاعات پر از هیجاناتدر انتخاب اقدام بعدی خود استفاده می‌کند: بچرخید و بدوید، به آرامی‌به عقب برگردید یا بر سر خرس فریاد بزنید؟

The low road allows the amygdala to quickly receive a crude signal from the thalamus indicating whether the stimulus is roughly like the CS, in which case it can immediately respond. Although it may seem redundant to have two pathways to send information to the amygdala, when it comes to responding to a threatening stimulus, it is adaptive to be both fast and sure. And it is even more adaptive to err on the side of caution in high-risk circumstances. By reacting quickly, we may make a few low-risk errors. But if we wait for a complete analysis, we may make one high-risk error that cuts us out of the game completely. Now we see the basis of LeDoux’s theory of emotion generation (see Section 10.4). After seeing the bear, the person’s faster low road sets in motion the fight-or-flight response, while the slower high road through the cortex provides the learned account of the bear and its foibles.

جاده کم به آمیگدال اجازه می‌دهد تا به سرعت یک سیگنال خام از تالاموس دریافت کند که نشان می‌دهد آیا محرک تقریباً شبیه CS است یا خیر، در این صورت می‌تواند بلافاصله پاسخ دهد. اگرچه ممکن است داشتن دو مسیر برای ارسال اطلاعات به آمیگدال اضافی به نظر برسد، اما وقتی صحبت از پاسخ به یک محرک تهدید کننده می‌شود، سریع و مطمئن بودن سازگار است. و حتی انطباق بیشتری دارد که در شرایط پرخطر احتیاط کنید. با واکنش سریع، ممکن است چند خطای کم خطر مرتکب شویم. اما اگر منتظر تجزیه و تحلیل کامل باشیم، ممکن است یک خطای پرخطر مرتکب شویم که ما را کاملاً از بازی خارج کند. اکنون اساس تئوری تولید هیجاناتلدوکس را می‌بینیم (به بخش ۱۰.۴ مراجعه کنید). پس از دیدن خرس، جاده پایین‌تر سریع‌تر فرد، پاسخ جنگ یا گریز را به حرکت در می‌آورد، در حالی که جاده بلندتر کندتر از میان قشر، گزارش آموخته‌شده خرس و ناتوانی‌هایش را ارائه می‌دهد.

An evolutionary account would suggest that the amygdala might be particularly sensitive to certain categories of stimuli, such as animals. Two lines of evidence support this hypothesis. The first has to do with what is called biological motion. The visual system extracts subtle movement information from a stimulus that it uses to categorize the stimulus as either animate (having motion that is characteristic of a biological entity) or inanimate. This ability to recognize biological motion is innate. New- born babies will attend to biological motion within the first few days of life (Simion et al., 2008), as do other mammals (Blake, 1993). This preferential attention to biological motion is adaptive, alerting us to the presence of other living things. Interestingly, PET studies have shown that the right amygdala activates when an individual perceives a stimulus exhibiting biological motion (Bonda et al., 1996).

یک گزارش تکاملی نشان می‌دهد که آمیگدال ممکن است به ویژه به دسته‌های خاصی از محرک‌ها مانند حیوانات حساس باشد. دو خط شواهد این فرضیه را تأیید می‌کند. اولین مورد مربوط به چیزی است که حرکت بیولوژیکی نامیده می‌شود. سیستم بینایی اطلاعات حرکتی ظریف را از یک محرک استخراج می‌کند که از آن برای طبقه بندی محرک به عنوان جاندار (دارای حرکتی که مشخصه یک موجود بیولوژیکی است) یا بی جان استفاده می‌کند. این توانایی برای تشخیص حرکت بیولوژیکی ذاتی است. نوزادان تازه متولد شده در چند روز اول زندگی به حرکت بیولوژیکی توجه می‌کنند (Simion et al., 2008)، مانند سایر پستانداران (Blake, 1993). این توجه ترجیحی به حرکت بیولوژیکی تطبیقی ​​است و ما را از حضور سایر موجودات زنده آگاه می‌کند. جالب توجه است، مطالعات PET نشان داده است که آمیگدال سمت راست زمانی فعال می‌شود که یک فرد محرکی را که حرکت بیولوژیکی را نشان می‌دهد، درک کند (Bonda et al., 1996).

The second line of evidence comes from neuroscientists making single-cell recordings from the amygdala, hippocampus, and entorhinal cortex while patients looked at images of persons, animals, landmarks, or objects. The researchers found neurons in the right amygdala, but not the left, that responded preferentially to pictures of animals but not to pictures of other stimulus categories. There was no difference between the amygdala’s responses to threatening animals and cute animals. This categorical selectivity provides evidence of a domain-specific mechanism for processing this biologically important class of stimuli that includes predators or prey (Mormann et al., 2011).

دومین خط شواهد مربوط به دانشمندان علوم اعصاب است که ضبط تک سلولی را از آمیگدال، هیپوکامپ و قشر آنتورینال انجام می‌دهند در حالی که بیماران به تصاویر افراد، حیوانات، نقاط دیدنی یا اشیاء نگاه می‌کنند. محققان نورون‌هایی را در آمیگدال راست یافتند، اما نه در سمت چپ، که ترجیحاً به عکس‌های حیوانات پاسخ می‌دهند اما به عکس‌های دیگر دسته‌های محرک پاسخ نمی‌دهند. هیچ تفاوتی بین پاسخ آمیگدال به حیوانات تهدید کننده و حیوانات بامزه وجود نداشت. این گزینش‌پذیری طبقه‌بندی شواهدی از یک مکانیسم خاص دامنه برای پردازش این دسته از محرک‌های مهم بیولوژیکی که شامل شکارچیان یا طعمه‌ها می‌شود، فراهم می‌کند (Mormann et al., 2011).

THE AMYGDALA’S EFFECT ON IMPLICIT LEARNING

تأثیر آمیگدال بر یادگیری ضمنی

The amygdala’s role in learning to respond to stimuli that represent aversive events through fear conditioning is said to be implicit. We use this term because we express the learning indirectly through our behavioral response (eg, potentiated startle) or physiological response (i.e., autonomic nervous system arousal). When studying nonhuman animals, we can assess the CR only through indirect, or implicit, means of expression: The rat startles when the light goes on.

نقش آمیگدال در یادگیری واکنش به محرک‌هایی که نشان دهنده رویدادهای ناخوشایند از طریق شرطی سازی ترس هستند، ضمنی است. ما از این اصطلاح استفاده می‌کنیم زیرا یادگیری را به‌طور غیرمستقیم از طریق پاسخ رفتاری خود (مثلاً لرزیدن تقویت‌شده) یا پاسخ فیزیولوژیکی (یعنی برانگیختگی سیستم عصبی خودمختار) بیان می‌کنیم. هنگام مطالعه حیوانات غیرانسانی، ما می‌توانیم CR را فقط از طریق ابزار بیان غیرمستقیم یا ضمنی ارزیابی کنیم: موش وقتی نور روشن می‌شود از خود می‌ترسد.

In humans, however, we can also assess the response directly, by asking the participants to report whether they know that the CS represents a potential aversive consequence (the US). Patients with amygdala damage fail to demonstrate an indirect CR; for instance, they would not shirk Claparède’s handshake. When asked to report the parameters of fear conditioning explicitly or consciously, however, these patients demonstrate no deficit, and they might respond with “Oh, the handshake; sure, it will hurt a bit.” Thus, we know they learned that the stimu- lus is associated with an aversive event. Damage to the amygdala appears to leave this latter ability intact (A. K. Anderson & Phelps, 2001; Bechara et al., 1995; LaBar et al., 1995; Phelps et al., 1998).

با این حال، در انسان‌ها، ما همچنین می‌توانیم پاسخ را مستقیماً ارزیابی کنیم و از شرکت‌کنندگان بخواهیم گزارش دهند که آیا می‌دانند CS یک پیامد ناخوشایند بالقوه (US) را نشان می‌دهد یا خیر. بیماران مبتلا به آسیب آمیگدال نمی‌توانند CR غیر مستقیم را نشان دهند. برای مثال، آنها از دست دادن کلاپارد طفره نمی‌روند. با این حال، هنگامی‌که از آنها خواسته می‌شود پارامترهای شرطی سازی ترس را به طور صریح یا آگاهانه گزارش کنند، این بیماران هیچ نقصی از خود نشان نمی‌دهند و ممکن است با “اوه، دست دادن؛ مطمئنا، کمی‌دردناک خواهد بود” پاسخ دهند. بنابراین، ما می‌دانیم که آنها یاد گرفتند که محرک با یک رویداد بد همراه است. به نظر می‌رسد آسیب به آمیگدال این توانایی دوم را دست نخورده باقی می‌گذارد (A. K. Anderson & Phelps, 2001; Bechara et al., 1995; LaBar et al., 1995; Phelps et al., 1998).

This concept is illustrated by a fear-conditioning study done with a patient, S.P., who is very much like S.M. Patient S.P. also has bilateral amygdala damage (Figure 10.13). To relieve epilepsy, at age 48 S.P. under- went a lobectomy that removed her right amygdala. MRI at that time revealed that her left amygdala was already damaged, most likely from mesial temporal sclerosis, a syndrome that causes neuronal loss in the medial temporal regions of the brain (A. K. Anderson & Phelps, 2001; Phelps et al., 1998). Like S.M., S.P. is unable to recognize fear in the faces of others (Adolphs et al., 1999).

این مفهوم توسط یک مطالعه ترس-شرطی انجام شده با بیمار، S.P.، که بسیار شبیه S.M. است، نشان داده شده است. بیمار S.P نیز آسیب دوطرفه آمیگدال دارد (شکل ۱۰.۱۳). برای تسکین صرع، S.P در سن ۴۸ سالگی تحت لوبکتومی‌قرار گرفت که آمیگدال راست او را برداشت. MRI در آن زمان نشان داد که آمیگدال چپ او قبلاً آسیب دیده بود، به احتمال زیاد از اسکلروز گیجگاهی مزیال، سندرمی‌که باعث از دست دادن نورون‌ها در نواحی زمانی میانی مغز می‌شود (A. K. Anderson & Phelps, 2001; Phelps et al., 1998). S.P. مانند S.M. قادر به تشخیص ترس در چهره دیگران نیست (آدولفس و همکاران، ۱۹۹۹).

FIGURE 10.13 Bilateral amygdala lesions in patient S.P. During a surgical procedure to reduce epileptic seizures, the right amygdala and a large section of the right temporal lobe, including the hippocampus, were removed (circled regions). Pathology in the left amygdala is visible in the white band (arrow), indicating regions where cells were damaged by neural disease.

شکل ۱۰.۱۳ ضایعات آمیگدال دو طرفه در بیمار S.P. طی یک عمل جراحی برای کاهش تشنج‌های صرع، آمیگدال راست و بخش بزرگی از لوب تمپورال راست، از جمله هیپوکامپ، برداشته شد (مناطق دایره ای). آسیب شناسی در آمیگدال چپ در نوار سفید (پیکان) قابل مشاهده است، که نشان دهنده مناطقی است که سلول‌ها توسط بیماری عصبی آسیب دیده اند.

S.P. was shown a picture of a blue square (the CS), which the experimenters periodically presented for 10 seconds. During the acquisition phase, S.P. received a mild electrical shock to the wrist (the US) at the end of the 10-second presentation of the blue square (the CS). In measures of skin conductance response (Figure 10.14), S.P.’s performance was as predicted: She had a normal fear response to the shock (the UR), but she had no change in response when she saw the blue square (the CS), even after several acquisition trials. This lack of change in the skin conductance response to the blue square demonstrates that S.P. failed to acquire a CR. It also shows that the amygdala is not necessary for the generation of physiological changes (electrodermal activity), but is necessary for the coupling of sensory stimuli with affect (Bechara et al., 1995).

به S.P. تصویری از یک مربع آبی (CS) نشان داده شد که آزمایش‌کنندگان به‌طور دوره‌ای به مدت ۱۰ ثانیه ارائه می‌کردند. در طول مرحله اکتساب، S.P. در پایان نمایش ۱۰ ثانیه ای مربع آبی (CS) یک شوک الکتریکی خفیف به مچ دست (US) دریافت کرد. در اندازه گیری پاسخ رسانایی پوست (شکل ۱۰.۱۴)، عملکرد S.P. طبق پیش بینی بود: او یک واکنش ترس طبیعی به شوک (UR) داشت، اما با دیدن مربع آبی (CS) هیچ تغییری در پاسخ نداشت. ، حتی پس از چندین آزمایش اکتساب. این عدم تغییر در پاسخ رسانایی پوست به مربع آبی نشان می‌دهد که S.P موفق به کسب CR نشد. همچنین نشان می‌دهد که آمیگدال برای ایجاد تغییرات فیزیولوژیکی (فعالیت الکترودرمال) ضروری نیست، اما برای جفت شدن محرک‌های حسی با هیجان ضروری است (Bechara et al., 1995).

FIGURE 10.14 S.P. showed no skin conductance response to conditioned stimuli.
Unlike control participants, S.P. (red line) showed no response to the blue square (CS) after training but did respond to the shock (the US). 

شکل ۱۰.۱۴ S.P هیچ پاسخ رسانایی پوستی به محرک‌های شرطی نشان نداد.
بر خلاف شرکت کنندگان کنترل، S.P. (خط قرمز) پس از تمرین هیچ پاسخی به مربع آبی (CS) نشان نداد اما به شوک (US) پاسخ داد.

After the experiment, S.P. was shown her data and that of a control participant, as illustrated in Figure 10.14, and she was asked what she thought. She was surprised that she had shown no change in skin conductance response (CR) to the blue square (CS), and she said she knew after the very first acquisition trial that she was going to get a shock whenever she saw the blue square. She was not sure what to make of the fact that her skin conductance response did not reflect what she consciously knew to be true.

پس از آزمایش، به S.P. داده‌های خود و یک شرکت‌کننده کنترل، همانطور که در شکل ۱۰.۱۴ نشان داده شده است، نشان داده شد و از او پرسیده شد که چه فکر می‌کند. او از اینکه هیچ تغییری در پاسخ رسانایی پوست (CR) به مربع آبی (CS) نشان نداده بود متعجب بود و گفت که پس از اولین آزمایش خرید می‌دانست که هر وقت مربع آبی را ببیند، شوک دریافت خواهد کرد. او مطمئن نبود که از این واقعیت که پاسخ رسانایی پوست او منعکس کننده چیزی نیست که آگاهانه می‌دانست درست است، چه تصمیمی‌بگیرد.

This dissociation between intact explicit knowledge of the events that occurred during fear conditioning and impaired conditioned responses has been observed in other patients with amygdala damage (Bechara et al., 1995; LaBar et al., 1995). These findings suggest that the cortex, with its conscious knowledge of an upcoming shock, cannot generate the physiological changes normally associated with fear if there is no link to the amygdala and its midbrain connections. Although S.P. expected a shock, without those physiological changes she felt no fear. This result presents a serious challenge to theories of emotion generation that require cognition.

این تفکیک بین دانش صریح دست نخورده از رویدادهایی که در طول شرطی سازی ترس رخ داده اند و پاسخ‌های شرطی مختل شده در سایر بیماران مبتلا به آسیب آمیگدال مشاهده شده است (بچارا و همکاران، ۱۹۹۵؛ لابار و همکاران، ۱۹۹۵). این یافته‌ها نشان می‌دهد که کورتکس، با آگاهی آگاهانه‌اش از شوک آتی، نمی‌تواند تغییرات فیزیولوژیکی که معمولاً با ترس همراه است، ایجاد کند، اگر ارتباطی با آمیگدال و ارتباطات مغز میانی آن وجود نداشته باشد. اگرچه S.P انتظار یک شوک را داشت، بدون آن تغییرات فیزیولوژیکی او هیچ ترسی هیجان نمی‌کرد. این نتیجه یک چالش جدی برای نظریه‌های تولید هیجاناتاست که نیاز به شناخت دارند.

As discussed in Chapter 9, explicit or declarative memory for events depends on another medial temporal lobe structure: the hippocampus, which, when damaged, impairs the ability to explicitly report memory for an event. When researchers conducted the conditioning paradigm that we described for S.P. with patients who had bilateral damage to the hippocampus but an intact amygdala, the opposite pattern of performance emerged. These patients showed a normal skin conductance response to the blue square (the CS), indicating acquisition of the conditioned response. When asked what had occurred during conditioning, however, they were unable to report that the presentations of the blue square were paired with the shock, or even that a blue square was presented at all—just like Claparède’s patient. They had the physiological response without cognitive input from conscious memory.

همانطور که در فصل ۹ بحث شد، حافظه صریح یا اعلانی برای رویدادها به ساختار لوب گیجگاهی میانی دیگری بستگی دارد: هیپوکامپ، که وقتی آسیب ببیند، توانایی گزارش صریح خاطره برای یک رویداد را مختل می‌کند. هنگامی‌که محققان الگوی شرطی سازی را که برای S.P توضیح دادیم با بیمارانی که آسیب دوطرفه به هیپوکامپ داشتند اما آمیگدال سالمی‌داشتند، انجام دادند، الگوی عملکردی مخالف ظاهر شد. این بیماران یک پاسخ رسانایی پوستی نرمال به مربع آبی (CS) نشان دادند که نشان دهنده کسب پاسخ شرطی است. با این حال، وقتی از آنها پرسیده شد که در طول شرطی‌سازی چه اتفاقی افتاده است، نمی‌توانستند گزارش دهند که نمایش مربع آبی با شوک همراه است، یا حتی یک مربع آبی اصلاً ارائه شده است – درست مانند بیمار کلاپارد. آنها پاسخ فیزیولوژیکی بدون ورودی شناختی از حافظه خودآگاه داشتند.

This double dissociation between patients who have amygdala lesions and patients with hippocampal lesions is evidence that the amygdala is necessary for the implicit expression of emotional learning, but not for all forms of emotional learning and memory. The hippocampus is necessary for the acquisition of explicit or declarative knowledge of the emotional properties of a stimulus, whereas the amygdala is critical for the acquisition and expression of an implicitly conditioned fear response.

این تفکیک مضاعف بین بیمارانی که ضایعات آمیگدال دارند و بیماران مبتلا به ضایعات هیپوکامپ شواهدی است که نشان می‌دهد آمیگدال برای بیان ضمنی یادگیری هیجانی ضروری است، اما نه برای همه اشکال یادگیری هیجانی و حافظه. هیپوکامپ برای کسب دانش صریح یا بیانی از ویژگی‌های هیجانی یک محرک ضروری است، در حالی که آمیگدال برای کسب و بیان یک پاسخ ترس شرطی ضمنی حیاتی است.

Explicit Emotional Learning

یادگیری هیجانی آشکار

The double dissociation just described clearly indicates that the amygdala is necessary for implicit emotional learning, but not for explicit emotional learning. Does the amygdala have a role in explicit learning and memory also?

تفکیک مضاعف که توضیح داده شد به وضوح نشان می‌دهد که آمیگدال برای یادگیری هیجانی ضمنی لازم است، اما برای یادگیری هیجانی صریح نیست. آیا آمیگدال در یادگیری آشکار و حافظه نیز نقش دارد؟

Liz is walking down the street in her neighborhood and sees a neighbor’s dog, Fang, on the sidewalk. Even though she is a dog owner herself and likes dogs in general, Fang scares her. When she encounters him, she becomes nervous and fearful, so she decides to walk on the other side of the street. Why might Liz, who likes dogs, be afraid of this particular dog? There are a few possible reasons: For example, perhaps Fang bit her once. In this case, her fear response to Fang was acquired through fear conditioning, Fang (the CS) was paired with the dog bite (the US), resulting in pain and fear (the UR) and an acquired fear response to Fang in particular (the CR).

لیز در خیابان محله‌اش راه می‌رود و سگ همسایه‌اش به نام نیش را در پیاده‌رو می‌بیند. حتی با وجود اینکه او خودش صاحب سگ است و به طور کلی سگ‌ها را دوست دارد، نیش او را می‌ترساند. وقتی با او روبرو می‌شود، عصبی و ترسیده می‌شود، بنابراین تصمیم می‌گیرد در آن طرف خیابان راه برود. چرا لیز که سگ‌ها را دوست دارد ممکن است از این سگ خاص بترسد؟ چند دلیل ممکن وجود دارد: برای مثال، شاید نیش یک بار او را گاز گرفته است. در این مورد، پاسخ ترس او به نیش از طریق شرطی کردن ترس به دست آمد، نیش (CS) با گاز گرفتن سگ (US) جفت شد، که منجر به درد و ترس (UR) و یک پاسخ ترس اکتسابی به نیش به طور خاص شد. CR).

Liz may fear Fang for another reason, however. Perhaps she has heard from her neighbor that Fang is an aggressive dog that might bite her. In this case she has no aversive experience linked to this particular dog Instead, she learned about the aversive properties of the dog explicitly. Her ability to learn and remember this type of information depends on her hippocampal memory system. She likely did not experience a fear response when she heard this information from her neighbor, but did when she actually encountered Fang. Thus, her reaction is not based on actual experience; rather, it is anticipatory, based on her explicit knowledge of Fang’s potential aversive properties. Explicit learning-learning to fear a stimulus because of something we’re told is common in humans.

لیز ممکن است به دلیل دیگری از نیش بترسد. شاید او از همسایه خود شنیده باشد که نیش سگی پرخاشگر است که ممکن است او را گاز بگیرد. در این مورد، او هیچ تجربه انزجاری مرتبط با این سگ خاص ندارد، در عوض، او به صراحت در مورد ویژگی‌های نفرت سگ یاد گرفت. توانایی او در یادگیری و به خاطر سپردن این نوع اطلاعات به سیستم حافظه هیپوکامپ او بستگی دارد. او احتمالاً وقتی این اطلاعات را از همسایه‌اش شنید، واکنش ترسی را تجربه نکرد، اما زمانی که واقعاً با نیش روبرو شد، این کار را تجربه کرد. بنابراین، واکنش او مبتنی بر تجربه واقعی نیست. بلکه بر اساس دانش صریح او از ویژگی‌های بالقوه بد نیش، پیش‌بینی‌کننده است. یادگیری-یادگیری صریح برای ترس از یک محرک به دلیل چیزی که به ما گفته می‌شود در انسان‌ها رایج است.

THE AMYGDALA’S EFFECT ON EXPLICIT LEARNING

تأثیر آمیگدالا بر یادگیری آشکار

Does the amygdala play a role in the indirect expression of the fear response in instructed fear? From what we know about patient S.M., what would you guess? Elizabeth Phelps of New York University and her col- leagues (Funayama et al., 2001; Phelps et al., 2001) addressed this question using an instructed-fear paradigm. They told the participants that a blue square might be paired with a shock, but none of the participants actually received a shock: There was no direct reinforcement. They found that patients with amygdala damage learned and explicitly reported that some presentations of the blue square might come with a shock to the wrist; however, the patients did not show a startle response when they saw a blue square: They knew consciously that they would receive a shock but had no emotional response. In contrast, normal control participants showed an increase in skin conductance response to the blue square that correlated with amygdala activity (Figure 10.15a). Thus, even though explicit learning of the emotional properties of the blue square depends on the hippocampal memory system, the amygdala is critical for the expression of a fear response to the blue square (Figure 10.15b).

آیا آمیگدال در بیان غیرمستقیم پاسخ ترس در ترس دستوری نقش دارد؟ با توجه به آنچه در مورد بیمار S.M می‌دانیم، چه چیزی را حدس می‌زنید؟ الیزابت فلپس از دانشگاه نیویورک و همکارانش (فونایاما و همکاران، ۲۰۰۱؛ فلپس و همکاران، ۲۰۰۱) با استفاده از پارادایم ترس دستوری به این سوال پرداختند. آنها به شرکت کنندگان گفتند که ممکن است یک مربع آبی با شوک جفت شود، اما هیچ یک از شرکت کنندگان در واقع شوک دریافت نکردند: هیچ تقویت مستقیمی‌وجود نداشت. آنها دریافتند که بیماران مبتلا به آسیب آمیگدال یاد گرفتند و به صراحت گزارش دادند که برخی از نمایش‌های مربع آبی ممکن است با شوک به مچ دست همراه باشد. با این حال، بیماران با دیدن یک مربع آبی واکنش مبهوت کننده ای نشان ندادند: آنها آگاهانه می‌دانستند که شوک دریافت خواهند کرد اما هیچ واکنش هیجانی نداشتند. در مقابل، شرکت کنندگان کنترل عادی افزایش پاسخ رسانایی پوست به مربع آبی را نشان دادند که با فعالیت آمیگدال مرتبط بود (شکل ۱۰.15a). بنابراین، حتی اگر یادگیری صریح خصوصیات هیجانی مربع آبی به سیستم حافظه هیپوکامپ بستگی دارد، آمیگدال برای بیان پاسخ ترس به مربع آبی حیاتی است (شکل ۱۰.15b).

FIGURE 10.15 Responses to instructed fear.
(a) While performing a task in the instructed fear protocol, participants showed an arousal response (measured by skin conductance response) consistent with fear to the blue square, which they were told might be linked to a shock. There is a correlation between the strength of the skin conductance response indicating arousal and the activation of the amygdala. (b) Averaged BOLD signal across 12 participants. The presentation of the blue square compared with safe squares led to significantly active regions in the left dorsal amygdala extending into the basal forebrain, the left insula, and the right premotor cortex.

شکل ۱۰.۱۵ پاسخ به ترس آموزش داده شده.
(الف) در حین انجام یک کار در پروتکل ترس آموزش داده شده، شرکت کنندگان یک واکنش برانگیختگی (اندازه گیری شده با پاسخ رسانایی پوست) مطابق با ترس به مربع آبی نشان دادند، که به آنها گفته شد ممکن است با یک شوک مرتبط باشد. بین قدرت پاسخ رسانایی پوست که نشان دهنده برانگیختگی و فعال شدن آمیگدال است، همبستگی وجود دارد. (ب) میانگین سیگنال BOLD در ۱۲ شرکت‌کننده. نمایش مربع آبی در مقایسه با مربع‌های ایمن منجر به ایجاد مناطق فعال قابل توجهی در آمیگدال پشتی چپ شد که به سمت جلوی مغز قاعده ای، اینسولای چپ و قشر پیش حرکتی راست گسترش می‌یابد.

Similar deficits in fear responses have been observed when patients with amygdala lesions respond to emotional scenes (Angrilli et al., 1996; Funayama et al., 2001). Importantly, there was no direct reinforcement (e.g., shock) in these studies. More recent reports suggest that when researchers decouple instructions and reinforcement, as in this study, the amygdala preferentially attunes to changes in reinforcement over time rather than to explicit instructions (Atlas et al., 2016; Tabbert et al., 2006). In other words, after walking past Fang many times and only seeing him wag his tail, Liz may lose her fear of him.

هنگامی‌که بیماران مبتلا به ضایعات آمیگدال به صحنه‌های هیجانی پاسخ می‌دهند، نقص‌های مشابهی در پاسخ‌های ترس مشاهده شده است (Angrilli و همکاران، ۱۹۹۶؛ Funayama و همکاران، ۲۰۰۱). نکته مهم این است که هیچ تقویت مستقیمی‌(به عنوان مثال، شوک) در این مطالعات وجود نداشت. گزارش‌های جدیدتر نشان می‌دهد که وقتی محققان دستورالعمل‌ها و تقویت‌ها را جدا می‌کنند، مانند این مطالعه، آمیگدال ترجیحاً با تغییرات در تقویت در طول زمان به جای دستورالعمل‌های صریح هماهنگ می‌شود (اطلس و همکاران، ۲۰۱۶؛ تابرت و همکاران، ۲۰۰۶). به عبارت دیگر، پس از اینکه بارها از کنار نیش رد شد و فقط دمش را دید، لیز ممکن است ترس خود را از او از دست بدهد.

Although animal models of emotional learning high- light the role of the amygdala in fear conditioning and the indirect expression of the conditioned fear response, human emotional learning can be much more complex. We can learn that stimuli in the world link to potentially aversive consequences in a variety of ways, including instruction, observation, and experience. In whatever way we learn the aversive or threatening nature of stimuli- whether explicit and declarative, implicit, or both-the amygdala may play a role in the indirect expression of the fear response to those stimuli.

اگرچه مدل‌های حیوانی یادگیری هیجانی نقش آمیگدال را در شرطی سازی ترس و بیان غیرمستقیم پاسخ ترس شرطی برجسته می‌کند، یادگیری هیجانی انسان می‌تواند بسیار پیچیده تر باشد. ما می‌توانیم یاد بگیریم که محرک‌ها در جهان به روش‌های مختلف، از جمله آموزش، مشاهده و تجربه، با پیامدهای بالقوه بد ارتباط دارند. به هر طریقی که ماهیت نفرت انگیز یا تهدیدآمیز محرک‌ها را یاد بگیریم – چه آشکار و اعلامی، ضمنی یا هر دو – آمیگدال ممکن است در بیان غیرمستقیم پاسخ ترس به آن محرک‌ها نقش داشته باشد.

THE AMYGDALA, AROUSAL, AND MODULATION OF MEMORY

آمیگدال، برانگیختگی و تعدیل حافظه

The instructed-fear studies indicate that when an individual is taught that a stimulus is dangerous, hippocampal-dependent memory about the emotional properties of that stimulus (the dog is mean) can influence amygdala activity. The amygdala activity subsequently modulates some indirect emotional responses. But is it possible for the reverse to occur? Can the amygdala modulate the activity of the hippocampus? Put another way, can the amygdala influence what you learn and remember about an emotional event?

مطالعات ترس آموزش داده شده نشان می‌دهد که وقتی به فرد آموزش داده می‌شود که یک محرک خطرناک است، حافظه وابسته به هیپوکامپ در مورد ویژگی‌های هیجانی آن محرک (سگ پست است) می‌تواند بر فعالیت آمیگدال تأثیر بگذارد. فعالیت آمیگدال متعاقباً برخی از پاسخ‌های هیجانی غیرمستقیم را تعدیل می‌کند. اما آیا ممکن است برعکس اتفاق بیفتد؟ آیا آمیگدال می‌تواند فعالیت هیپوکامپ را تعدیل کند؟ به بیان دیگر، آیا آمیگدال می‌تواند بر آنچه که در مورد یک رویداد هیجانی یاد می‌گیرید و به خاطر می‌آورید تأثیر بگذارد؟

The types of things we recollect every day are things like where we left the keys or what we said to a friend the night before. When we look back on our lives, however, we do not remember these mundane events. We remember a first kiss, opening our college acceptance letter, or hearing about a horrible accident. The memories that last over time are those of emotional (not just fearful) or important (i.e., arousing) events. These memories seem to have a persistent vividness that other memories lack.

انواع چیزهایی که ما هر روز به یاد می‌آوریم چیزهایی هستند مانند مواردی که کلیدها را کجا گذاشته ایم یا آن چیزی که شب قبل به یک دوست گفته ایم. با این حال، وقتی به زندگی خود نگاه می‌کنیم، این وقایع پیش پا افتاده را به یاد نمی‌آوریم. اولین بوسه، باز کردن نامه پذیرش دانشگاه یا شنیدن یک تصادف وحشتناک را به یاد می‌آوریم. خاطراتی که در طول زمان ماندگار می‌شوند، خاطراتی از رویدادهای هیجانی (نه فقط ترسناک) یا مهم (یعنی برانگیختن) هستند. به نظر می‌رسد که این خاطرات دارای وضوحی پایدار هستند که سایر خاطرات فاقد آن هستند.

One type of persistent memory with an emotional flavor is called a “flashbulb” memory (R. Brown & Kulik, 1977; Hirst & Phelps, 2016). Flashbulb memories are autobiographical memories for the circumstances in which a public event became known (e.g., where you were and what you were doing when you saw or heard about the fall of the Berlin Wall, or the terrorist attacks on September 11, 2001). Event memories, on the other hand, are memories of the public event itself. For example, in the case of 9/11, people possess flashbulb memories of where they were when they learned about the attack and event memories of there being four planes involved. Research shows that details of these flashbulb memories are actually forgotten at a normal rate, but unlike ordinary auto- biographical memories, where confidence in the memory declines with time, confidence in flashbulb memories remains high, even many years later (Hirst et al., 2015).

یکی از انواع حافظه‌های پایدار با طعم هیجانی، حافظه “فلش لامپ” نامیده می‌شود (R. Brown & Kulik, 1977; Hirst & Phelps, 2016). خاطرات Flashbulb خاطرات زندگی‌نامه‌ای برای شرایطی هستند که در آن یک رویداد عمومی‌شناخته شده است (به عنوان مثال، زمانی که سقوط دیوار برلین یا حملات تروریستی ۱۱ سپتامبر ۲۰۰۱ را دیدید یا شنیدید، کجا بودید و چه می‌کردید). از سوی دیگر، خاطرات رویداد، خاطراتی از خود رویداد عمومی‌است. به عنوان مثال، در مورد ۱۱ سپتامبر، مردم دارای خاطرات فلاشی از جایی هستند که هنگام اطلاع از حمله و خاطرات رویداد مربوط به حضور چهار هواپیما در آن بودند. تحقیقات نشان می‌دهد که جزئیات این خاطرات لامپ فلاش در واقع با سرعت عادی فراموش می‌شوند، اما بر خلاف خاطرات زندگی‌نامه‌ای معمولی، که در آن اعتماد به حافظه با گذشت زمان کاهش می‌یابد، اعتماد به خاطرات لامپ فلاش حتی سال‌ها بعد بالا باقی می‌ماند (هیرست و همکاران، ۲۰۱۵).

James McGaugh and his colleagues at UC Irvine (Ferry & McGaugh, 2000; McGaugh et al., 1992, 1996) investigated whether the persistence of emotional memories relates to action of the amygdala on memory consolidation processes during emotional arousal. An arousal response can influence people’s ability to store declarative or explicit memories. For example, investigators frequently use the Morris water maze task (see Chapter 9) to test a rat’s spatial abilities and memory. McGaugh found that a lesion to the amygdala does not impair a rat’s ability to learn this task under ordinary circumstances. If a rat with a normal amygdala is aroused immediately after training, by either a physical stressor or the administration of drugs that mimic an arousal response, then the rat will show improved retention of this task. The memory is enhanced by arousal. A lesion to the rat’s amygdala blocks this arousal-induced enhancement of memory, not memory acquisition itself (McGaugh et al., 1996). Using pharmacological lesions to temporarily disable the amygdala immediately after learning also eliminates any arousal-enhanced memory effect (Teather et al., 1998).

جیمز مک‌گاو و همکارانش در یو سی اروین (فری و مک‌گاو، ۲۰۰۰؛ مک‌گاو و همکاران، ۱۹۹۲، ۱۹۹۶) بررسی کردند که آیا تداوم خاطرات هیجانی به عملکرد آمیگدال بر فرآیندهای تثبیت حافظه در طول برانگیختگی هیجانی مربوط می‌شود یا خیر. یک واکنش برانگیختگی می‌تواند بر توانایی افراد برای ذخیره خاطرات بیانی یا صریح تأثیر بگذارد. به عنوان مثال، محققان اغلب از کار ماز آبی موریس (به فصل ۹ مراجعه کنید) برای آزمایش توانایی‌های فضایی و حافظه موش استفاده می‌کنند. مک گاف دریافت که ضایعه آمیگدال به توانایی موش برای یادگیری این کار در شرایط عادی آسیب نمی‌رساند. اگر موش صحرایی با آمیگدال طبیعی بلافاصله پس از تمرین، با یک عامل استرس زای فیزیکی یا تجویز داروهایی که پاسخ برانگیختگی را تقلید می‌کنند، برانگیخته شود، آنگاه موش حفظ این وظیفه را بهبود می‌بخشد. حافظه با برانگیختگی تقویت می‌شود. ضایعه ای در آمیگدال موش صحرایی، این افزایش حافظه ناشی از برانگیختگی را مسدود می‌کند، نه خود اکتساب حافظه را (مک گاگ و همکاران، ۱۹۹۶). استفاده از ضایعات دارویی برای از کار انداختن موقت آمیگدال بلافاصله پس از یادگیری نیز هرگونه اثر حافظه تقویت شده برانگیختگی را از بین می‌برد (Teather et al., 1998).

Two important aspects of this work help us understand the mechanism underlying the role of the amygdala in enhancing declarative memory observed with arousal. The first is that the amygdala’s role is modulatory. The tasks used in these studies depend on the hippocampus for acquisition. In other words, the amygdala is not necessary for learning this hippocampal-dependent task, but it is necessary for the arousal-dependent modulation of memory for this task.

دو جنبه مهم این کار به ما کمک می‌کند تا مکانیسم نقش آمیگدال را در تقویت حافظه اظهاری مشاهده شده با برانگیختگی درک کنیم. اولین مورد این است که نقش آمیگدال تعدیل کننده است. وظایف مورد استفاده در این مطالعات برای اکتساب به هیپوکامپ بستگی دارد. به عبارت دیگر، آمیگدال برای یادگیری این کار وابسته به هیپوکامپ ضروری نیست، اما برای مدولاسیون وابسته به برانگیختگی حافظه برای این کار ضروری است.

The second important facet of this work is that this arousal-dependent modulation of memory can occur after initial encoding of the task, during the retention interval. All of these studies point to the conclusion that the amygdala modulates hippocampal, declarative memory by enhancing retention, rather than by altering the initial encoding of the stimulus. Because this effect occurs during retention, researchers think the amygdala enhances hippocampal consolidation.

دومین جنبه مهم این کار این است که این مدولاسیون وابسته به برانگیختگی حافظه می‌تواند پس از رمزگذاری اولیه کار، در طول بازه نگهداری رخ دهد. همه این مطالعات به این نتیجه اشاره می‌کنند که آمیگدال به جای تغییر رمزگذاری اولیه محرک، حافظه اعلانی هیپوکامپ را با افزایش احتباس تعدیل می‌کند. از آنجایی که این اثر در حین احتباس رخ می‌دهد، محققان فکر می‌کنند آمیگدال انجماد هیپوکامپ را افزایش می‌دهد.

As described in Chapter 9, consolidation occurs over time, after initial encoding, and leads to memories becoming more or less stable. Thus, when there is an arousal response, the amygdala alters hippocampal processing by strengthening the consolidation of memories. McGaugh and colleagues (1996) showed that the basolateral nucleus of the amygdala is important for this effect. Additional evidence also suggests that the amygdala interacts directly with the hippocampus during the initial encoding phase of an experience (not just the consolidation phase), which in turn also positively affects the long-term consolidation (Dolcos et al., 2004). Thus, the amygdala can modulate hippocampal-dependent declarative memory at multiple stages, leading to a net effect of enhanced retention.

همانطور که در فصل ۹ توضیح داده شد، یکپارچه سازی در طول زمان و پس از رمزگذاری اولیه رخ می‌دهد و منجر به پایدار شدن حافظه‌ها می‌شود. بنابراین، هنگامی‌که یک پاسخ برانگیختگی وجود دارد، آمیگدال پردازش هیپوکامپ را با تقویت تثبیت خاطرات تغییر می‌دهد. McGaugh و همکاران (۱۹۹۶) نشان دادند که هسته قاعده جانبی آمیگدال برای این اثر مهم است. شواهد اضافی همچنین نشان می‌دهد که آمیگدال به طور مستقیم با هیپوکامپ در طول مرحله رمزگذاری اولیه یک تجربه (نه فقط مرحله تثبیت) تعامل دارد، که به نوبه خود بر تثبیت طولانی مدت نیز تأثیر مثبت می‌گذارد (Dolcos et al., 2004). بنابراین، آمیگدال می‌تواند حافظه اعلانی وابسته به هیپوکامپ را در چند مرحله تعدیل کند، که منجر به اثر خالص افزایش احتباس می‌شود.

Researchers have also demonstrated that the amygdala plays the same role in enhancing emotional, declarative memory in humans. Various studies over the years indicate that a mild arousal response enhances declarative memory for emotional events (e.g., see Christianson, 1992), but the effect is blocked in patients with bilateral amygdala damage (Cahill et al, 1995). Interestingly, we have learned from patients with unilateral amygdala damage that the right amygdala is most important for the retrieval of autobiographical emotional memories with negative valence and high arousal (Buchanan et al., 2006). In addition, fMRI studies show that when perceiving emotional stimuli, amygdala activity correlates with an enhanced recollection of these stimuli: The more active the amygdala, the stronger the memory (Cahill et al., 1996; Hamann et al., 1999). There is also increased bidirectional connectivity between the amygdala and hippocampus. during the recalling of emotional information relevant to one’s current behavior (A. P. R. Smith et al., 2006). These studies indicate that when aroused, the human amygdala plays a role in the enhancing of declarative memory.

محققان همچنین نشان داده اند که آمیگدال همان نقش را در تقویت حافظه هیجانی و بیانی در انسان ایفا می‌کند. مطالعات مختلف در طول سال‌ها نشان می‌دهد که یک پاسخ برانگیختگی خفیف حافظه اظهاری را برای رویدادهای هیجانی تقویت می‌کند (به عنوان مثال، کریستینسون، ۱۹۹۲ را ببینید)، اما این اثر در بیماران مبتلا به آسیب آمیگدال دو طرفه مسدود می‌شود (کهیل و همکاران، ۱۹۹۵). جالب توجه است، ما از بیماران مبتلا به آسیب آمیگدال یک طرفه آموخته‌ایم که آمیگدال راست برای بازیابی خاطرات هیجانی زندگی‌نامه‌ای با ظرفیت منفی و برانگیختگی بالا از همه مهمتر است (بوکانان و همکاران، ۲۰۰۶). علاوه بر این، مطالعات fMRI نشان می‌دهد که هنگام درک محرک‌های هیجانی، فعالیت آمیگدال با افزایش یادآوری این محرک‌ها مرتبط است: هر چه آمیگدال فعال‌تر باشد، حافظه قوی‌تر می‌شود (کاهیل و همکاران، ۱۹۹۶؛‌هامان و همکاران، ۱۹۹۹). همچنین ارتباط دو طرفه بین آمیگدال و هیپوکامپ افزایش یافته است. در طول یادآوری اطلاعات هیجانی مرتبط با رفتار فعلی فرد (A. P. R. Smith و همکاران، ۲۰۰۶). این مطالعات نشان می‌دهد که با تحریک آمیگدال انسان، نقشی در تقویت حافظه بیانی ایفا می‌کند.

The mechanism for enhancing memory appears related to the amygdala’s role in modifying the rate of for- getting. In other words, arousal may alter how quickly we forget. This is consistent with the theory that the amygdala, by enhancing hippocampal storage or consolidation, has a post-encoding effect on memory. Although the ability to recollect arousing and nonarousing events may be similar immediately after they occur, arousing events are not for- gotten as quickly as nonarousing events are (Kleinsmith & Kaplan, 1963). While normal control participants show less forgetting over time for arousing compared to non- arousing stimuli, patients with amygdala lesions forget both at the same rate (LaBar & Phelps, 1998). Studies on both animal models and human populations converge on the conclusion that the amygdala acts to modulate hippocampal consolidation for arousing events.

به نظر می‌رسد مکانیسم تقویت حافظه مربوط به نقش آمیگدال در تغییر میزان فراموشی است. به عبارت دیگر، برانگیختگی ممکن است سرعت فراموشی ما را تغییر دهد. این با این تئوری مطابقت دارد که آمیگدال، با افزایش ذخیره یا تثبیت هیپوکامپ، یک اثر پس از رمزگذاری بر حافظه دارد. اگرچه توانایی یادآوری وقایع برانگیخته و غیرمحرک ممکن است بلافاصله پس از وقوع آنها مشابه باشد، اما رویدادهای برانگیختگی به سرعت وقایع غیرمحرک فراموش نمی‌شوند (کلینسمیت و کاپلان، ۱۹۶۳). در حالی که شرکت کنندگان شاهد عادی در طول زمان نسبت به محرک‌های غیر محرک فراموشی کمتری نشان می‌دهند، بیماران مبتلا به ضایعات آمیگدال هر دو را با سرعت یکسان فراموش می‌کنند (LaBar & Phelps, 1998). مطالعات روی هر دو مدل حیوانی و جمعیت انسانی به این نتیجه رسیدند که آمیگدال برای تعدیل ادغام هیپوکامپ برای رویدادهای تحریک کننده عمل می‌کند.

This mechanism, however, does not underlie all the effects of emotion on human declarative memory. Emotional events are more distinctive and unusual than are everyday life events. They also form a specific class of events. These and other factors may enhance declarative or explicit memory for emotional events in ways that do not depend on the amygdala (Phelps et al., 1998). 

با این حال، این مکانیسم زیربنای همه تأثیرات هیجاناتبر حافظه اظهاری انسان نیست. رویدادهای هیجانی متمایزتر و غیرعادی تر از رویدادهای زندگی روزمره هستند. آنها همچنین یک کلاس خاص از رویدادها را تشکیل می‌دهند. اینها و عوامل دیگر ممکن است حافظه اعلانی یا صریح را برای رویدادهای هیجانی به روشی که به آمیگدال وابسته نیست تقویت کند (فلپس و همکاران، ۱۹۹۸).

FIGURE 10.16 Fear-conditioning task demonstrating memory tagging. (a) Example of the two categories of images-tools and animals-in which shocks were given with presentation of half the tool images. (b) Expectancy ratings indicate that the participants linked the CS (A+ and later T+) with the US (shock). (c) Skin conductance responses were greater for the “shock category” images (A+ and T+) compared to the “safe category” (A- and T-) images. The four scenarios are coded as follows: A+ = images of animals predicted shock; T+ = images of tools predicted shock; A = images of animals were safe; T = images of tools were safe.

شکل ۱۰.۱۶ کار شرطی کردن ترس که نشان‌گذاری حافظه را نشان می‌دهد. (الف) نمونه ای از دو دسته تصاویر – ابزار و حیوانات – که در آنها شوک با ارائه نیمی‌از تصاویر ابزار داده شده است. (ب) رتبه بندی انتظارات نشان می‌دهد که شرکت کنندگان CS (+A و بعد +T) را با US (شوک) مرتبط کردند. (ج) پاسخ‌های رسانایی پوست برای تصاویر «رده شوک» (+A و +T) در مقایسه با تصاویر «رده ایمن» (-A و -T) بیشتر بود. چهار سناریو به شرح زیر کدگذاری شده‌اند: +A = تصاویر حیواناتی که شوک پیش‌بینی می‌کنند. +T = تصاویر ابزار پیش بینی شوک. -A = تصاویر حیوانات امن بودند. -T = تصاویر ابزار امن بودند.

Since memories of emotional events are usually relevant to guiding future behavior, we are motivated to recall them. Yet we often recall insignificant events that happened before an emotional event. For example, a woman may remember what her partner said to her early on the day of her engagement, even if the proposal was a complete surprise. This finding suggests that consolidation might “tag” as important for long-term retention not only emotional events, but also weak memories related to emotional events. A neurobiological account of memory consolidation has proposed a “synaptic tag- and-capture” mechanism whereby new memories that are initially weak and unstable are tagged for later stabilization (Frey & Morris, 1997). This mechanism was proposed to explain findings in rats, where initially weak. behavioral training, which would otherwise be forgotten, endured in memory following a novel behavioral experience (Moncada & Viola, 2007).

از آنجایی که خاطرات رویدادهای هیجانی معمولاً با هدایت رفتار آینده مرتبط است، ما انگیزه داریم که آنها را به یاد آوریم. با این حال، ما اغلب رویدادهای بی اهمیتی را که قبل از یک رویداد هیجانی رخ داده است، به یاد می‌آوریم. به عنوان مثال، یک زن ممکن است به یاد داشته باشد که همسرش در اوایل روز نامزدی به او گفته است، حتی اگر خواستگاری کاملاً غافلگیرکننده باشد. این یافته نشان می‌دهد که تثبیت ممکن است برای حفظ طولانی‌مدت نه تنها رویدادهای هیجانی، بلکه خاطرات ضعیف مرتبط با رویدادهای هیجانی نیز مهم باشد. یک گزارش عصبی زیست‌شناختی از تثبیت حافظه یک مکانیسم “برچسب و ضبط سیناپسی” را پیشنهاد کرده است که به موجب آن خاطرات جدیدی که در ابتدا ضعیف و ناپایدار هستند برای تثبیت بعدی برچسب گذاری می‌شوند (فری و موریس، ۱۹۹۷). این مکانیسم برای توضیح یافته‌ها در موش‌ها، که در ابتدا ضعیف بودند، پیشنهاد شد. آموزش رفتاری، که در غیر این صورت فراموش می‌شد، پس از یک تجربه رفتاری جدید در حافظه ماندگار شد (مونکادا و ویولا، ۲۰۰۷).

Researchers have also demonstrated this sort of “behavioral tagging” in humans. Joseph Dunsmoor and colleagues (Dunsmoor, Murty, et al., 2015) showed people pictures from two distinct categories: animals and tools. After this preconditioning phase, they paired one of the categories with a shock in the conditioning phase (Figure 10.16). After a period of consolidation, the participants’ memory was better not only for the images that were associated with shock in the conditioning phase, but also for images from that same category that were shown only in the preconditioning phase and not associated with the shock. Thus, inconsequential information (here, pictures that were not associated with a shock) can be retroactively credited as relevant to an event and, therefore, selectively remembered if related information is later associated with an emotional response. This behavioral tagging phenomenon has also been demonstrated in humans in the reward-learning domain (Patil et al., 2017).

محققان همچنین این نوع “برچسب گذاری رفتاری” را در انسان نشان داده اند. جوزف دانسمور و همکارانش (دانسمور، مورتی و همکاران، ۲۰۱۵) تصاویری از دو دسته مجزا به مردم نشان دادند: حیوانات و ابزار. پس از این مرحله پیش شرطی، آنها یکی از دسته‌ها را با یک شوک در مرحله شرطی سازی جفت کردند (شکل ۱۰.۱۶). پس از یک دوره تثبیت، حافظه شرکت‌کنندگان نه تنها برای تصاویری که با شوک در مرحله شرطی‌سازی همراه بودند، بلکه برای تصاویری از همان دسته که فقط در مرحله پیش‌شرطی نشان داده شدند و با شوک همراه نبودند، بهتر بود. بنابراین، اطلاعات بی‌اهمیت (در اینجا، تصاویری که با شوک همراه نبوده‌اند) می‌توانند به‌طور عطف به ماسبق به عنوان مربوط به یک رویداد اعتبار داده شوند و بنابراین، اگر اطلاعات مرتبط بعداً با یک واکنش هیجانی همراه شد، به‌طور انتخابی به خاطر سپرده شوند. این پدیده برچسب‌گذاری رفتاری نیز در انسان در حوزه یادگیری پاداش نشان داده شده است (پاتیل و همکاران، ۲۰۱۷).

STRESS AND MEMORY

استرس و حافظه

Acute stress may facilitate memory. Kevin LaBar and his colleagues at Duke University (Zorawski et al., 2006) found that the amount of endogenous stress hormone (cortisol) released during the acquisition of a conditioned fear accurately predicts how well fear memories are retained one day later in humans. Robert Sapolsky of Stanford University (1992) and his colleagues demonstrated, however, that extreme arousal or chronic stress may actually impair performance of the hippocampal memory system. This memory impairment is due to the effect of excessive stress hormones, such as glucocorticoids, on the hippocampus.

استرس حاد ممکن است حافظه را تسهیل کند. کوین لابار و همکارانش در دانشگاه دوک (زوراوسکی و همکاران، ۲۰۰۶) دریافتند که مقدار هورمون استرس درون زا (کورتیزول) که در حین کسب ترس شرطی آزاد می‌شود، به طور دقیق پیش بینی می‌کند که خاطرات ترس یک روز بعد در انسان چقدر خوب باقی می‌ماند. رابرت ساپولسکی از دانشگاه استنفورد (۱۹۹۲) و همکارانش نشان دادند، با این حال، برانگیختگی شدید یا استرس مزمن ممکن است عملکرد سیستم حافظه هیپوکامپ را مختل کند. این اختلال حافظه به دلیل تأثیر هورمون‌های استرس بیش از حد مانند گلوکوکورتیکوئیدها بر روی هیپوکامپ است.

The precise role of the amygdala in this impairment of hippocampal memory during chronic or excessive stress is not fully understood. In addition, the effects of stress on hippocampal memory vary depending on context (Joëls et al., 2006) and factors such as stressor timing (e.g., how much time elapses after the stress experience before memory is tested), indicating that the relationship between stress and memory is complex (Gagnon & Wagner, 2016; Schwabe & Wolf, 2014; Figure 10.17). Many additional questions remain, such as whether the stress-induced impairment of memory retrieval is temporary or permanent.

نقش دقیق آمیگدال در این اختلال حافظه هیپوکامپ در هنگام استرس مزمن یا بیش از حد به طور کامل شناخته نشده است. علاوه بر این، اثرات استرس بر حافظه هیپوکامپ بسته به زمینه (جولز و همکاران، ۲۰۰۶) و عواملی مانند زمان بندی عوامل استرس زا (به عنوان مثال، مدت زمان سپری شده پس از تجربه استرس قبل از آزمایش حافظه) متفاوت است، که نشان می‌دهد رابطه بین استرس و حافظه پیچیده است (گاگنون و واگنر، ۲۰۱۶؛ شواب و ولف، ۲۰۱۴؛ شکل ۱۰.۱۷). بسیاری از سؤالات اضافی باقی می‌ماند، مانند اینکه آیا اختلال ناشی از استرس در بازیابی حافظه موقتی است یا دائمی.

FIGURE 10.17 Recognition memory performance and acute stress.
(a) Participants in one group experienced a stressor, and the control group did not. Cortisol levels in the stressed group rose higher and continued to rise longer than in the non stressed group. (b) A stressful event did not immediately affect memory performance, but it did as time passed and cortisol levels rose.

شکل ۱۰.۱۷ تشخیص عملکرد حافظه و استرس حاد.
(الف) شرکت کنندگان در یک گروه یک عامل استرس زا را تجربه کردند، و گروه کنترل نداشت. سطح کورتیزول در گروه تحت استرس بیشتر از گروه بدون استرس افزایش یافت و مدت طولانی تری به افزایش ادامه داد. (ب) یک رویداد استرس زا فوراً بر عملکرد حافظه تأثیر نمی‌گذارد، اما با گذشت زمان و افزایش سطح کورتیزول تأثیر می‌گذارد.

The amygdala’s interactions with the hippocampal memory system and explicit memory are specific and complex. The amygdala acts to modulate the storage of arousing events, thus ensuring that they will not be forgotten over time. And, luckily, we can learn explicitly that stimuli in the environment are linked to potential aversive consequences without having to experience these consequences ourselves (listen to Mom!). This explicit, hippocampal-dependent memory of the emotional properties of events can affect amygdala activity and certain indirect fear responses. The interactions of the amygdala and hippocampus help ensure that we remember important and emotionally charged information and events for a long time. These memories ultimately help ensure that our bodily response to threatening events is appropriate and adaptive.

تعامل آمیگدال با سیستم حافظه هیپوکامپ و حافظه آشکار خاص و پیچیده است. آمیگدال برای تعدیل ذخیره وقایع تحریک کننده عمل می‌کند، بنابراین تضمین می‌کند که آنها در طول زمان فراموش نمی‌شوند. و خوشبختانه، می‌توانیم به صراحت یاد بگیریم که محرک‌های موجود در محیط با پیامدهای بد بالقوه مرتبط هستند، بدون اینکه خودمان این پیامدها را تجربه کنیم (به حرف مامان گوش کن!). این حافظه صریح و وابسته به هیپوکامپ از ویژگی‌های هیجانی رویدادها می‌تواند بر فعالیت آمیگدال و برخی واکنش‌های غیرمستقیم ترس تأثیر بگذارد. فعل و انفعالات آمیگدال و هیپوکامپ به ما کمک می‌کند تا اطلاعات و رویدادهای مهم و دارای بار هیجانی را برای مدت طولانی به خاطر بسپاریم. این خاطرات در نهایت کمک می‌کنند تا اطمینان حاصل شود که واکنش بدن ما به رویدادهای تهدیدآمیز مناسب و سازگار است.

TAKE-HOME MESSAGES

پیام‌های کلیدی

▪️ Emotional learning can be both implicit and explicit. The amygdala is necessary for implicit, but not explicit, emotional learning.

▪️ یادگیری هیجانی می‌تواند هم ضمنی و هم آشکار باشد. آمیگدال برای یادگیری هیجانی ضمنی، اما نه آشکار، ضروری است.

▪️ Conscious knowledge of an upcoming shock cannot generate physiological changes normally associated with fear if there is no link to the amygdala and its midbrain connections.

▪️اگر ارتباطی با آمیگدال و اتصالات مغز میانی آن وجود نداشته باشد، آگاهی آگاهانه از شوک آتی نمی‌تواند تغییرات فیزیولوژیکی را ایجاد کند که معمولاً با ترس همراه است.

■ Information can reach the amygdala via two separate pathways: The “low road” goes directly from the thalamus to the amygdala; the “high road” goes from the cortex to the amygdala.

▪️ اطلاعات می‌تواند از طریق دو مسیر مجزا به آمیگدال برسد: “جاده کم” مستقیماً از تالاموس به آمیگدال می‌رود. “جاده مرتفع” از قشر به آمیگدال می‌رود.

▪️The hippocampus is necessary for the acquisition of a memory, but if arousal accompanies memory acquisition, the strength and duration of that memory is modulated by amygdala activity.

▪️هیپوکامپ برای اکتساب حافظه ضروری است، اما اگر برانگیختگی همراه با اکتساب حافظه باشد، قدرت و مدت آن حافظه توسط فعالیت آمیگدال تعدیل می‌شود.

---

---

---

---

---

---

---

---

---

---

---

---